The Historien kredser omkring Rin Okumura, en teenager, der opdager at han er søn af Satan født af en menneskelig kvinde og er arvtager til Satans beføjelser. Da Satan dræber sin værge, Rin beslutter sig for at blive en eksorcist for at besejre sin far.
Tyveriet af Impure Kings venstre øje afbryder Rins træning. For at beskytte det højre øje tager eksorcisterne til Kyoto.
Gruppen ankommer til Kyoto og tager hen til Suguros families kro. De fleste af feltkontorets medarbejdere er sårede, og alle er under mistanke.
Yaozo indkalder til møde i et forsøg på at afsløre forræderen i Myoda-sekten. Mistanken falder på Suguros far, Tatsuma.
Suguro ser Jurzo gå ind i Deep Keep og overhører Mamushi erklære, at hun er Todos partisan. Suguro er stadig mistænksom over for sin far.
Rin smides i isolationsfængsel, hvor Yukio læser et brev op fra Tatsuma. Nu hvor begge øjne er stjålet, indkalder Yaozo til møde.
Tatsumas brev fortæller historien om, hvordan Fujimoto anskaffede sig Komasværdet. I nutiden ankommer Todo og Mamushi til Goma Chapel.
Impure King lever igen og Vatikanet har dømt Rin til døden. Hans klassekammerater forsøger at befri ham, og det hele afhænger af Shiemi.
Mens luften forgiftes i Kyoto, tager alle hen til Rakuhoku. Rin og hans klassekammerater leder efter Tatsuma, og Yukio møder en forandret Todo.
Todo håner Yukio med hans sande følelser for hans bror. Suguro accepterer en kontrakt med Goha-en, og han og Rin leder efter Impure King.
Impure King dukker op, da forstærkninger ankommer for at hjælpe Yukio. Suguro, Rin og Kuro sidder fast i barrieren, og Rin kan ikke trække sværdet.
Todo nægter at være opløst. Selv om Rin trækker Komasværdet, er Impure King for stærk. Da alt synes tabt, dukker Ucchusma op.
Rins blå flammer har udrenset området. Bagefter er det tid til lidt sightseeing, en fortrolig samtale og en diskussion om Rins fremtid.
