第四真祖——是只存在于传说中的世界最强之吸血鬼。而这位驾驭12眷兽、散播灾难的幻之吸血鬼据说在日本出现了。为了监视并抹杀这位“第四真祖”，政府所属的狮子王机关决定派遣攻魔师“剑巫”完成任务。而不知为何，被选为监视者的竟是一位见习“剑巫”少女——姬柊雪菜。携带着对真祖用最强灵枪的她赶赴妖魔纵横的魔族特区－人工岛“弦神市”，而和她遭遇的“第四真祖”的真实身份却是……
位于太平洋中部的永夏人工岛“弦神岛”。 在这个岛上就读西海学园的高中生晓古城，在与同班同学蓝羽浅葱和矢瀬基树一起学习回家的路上，被一名身穿西海学园中学制服的陌生女孩跟踪。 古城本想避免麻烦，却恰好与恶魔纠缠在一起，露出了吸血鬼的异能......
古城住的房间旁搬来了雪菜。 古城看不下去只有最基本家具的房间，便带着雪菜到家庭中心去购物。 此外，还举办了火锅派对等热闹的时光，得到妹妹凪沙的提议。 另一方面，在绌神岛上，魔族遭受袭击的事件继续发生，现场有猎杀吸血鬼和他的眷兽的歼教师奥伊斯塔哈和少女阿斯塔尔特的身影...。
从与歼教师的战斗中过了一夜，留下的只有变成废墟的仓库街。 雪菜惊讶于古城的力量远超过眷兽的力量，但更让她震惊的是，她得知古城无法控制自己的眷兽。 为了追踪从战斗中消失的奥伊斯塔哈等人的去向，古城和雪菜潜入一个实验设施。 当他们了解到自己的目的后，两人再次展开激烈的战斗。
奥伊斯塔哈等人的进攻并未停止，最终攻击了人工岛的中央部。 得知浅葱被困在那里后，古城试图去解救她，但他自己无法控制眷兽的力量，因此被阻止了。 看着古城这样，雪菜感到无奈，于是采取了出乎意料的行动。 “如果你认为自己无法独自承担责任，那我也愿意和你一起分担——”
距离球技大会开始不久，彩海学园进入了紧张的氛围。 雪菜和凪沙也作为啦啦队员，准备充分！ 此外，在基树和伦的安排下，古城和浅葱也将一同参加班级比赛的羽毛球双打项目。 另一方面，那月正被兽人追捕，目的究竟是什么呢？ 同时，追猎古城为目标的第四真祖的阴影也开始笼罩...。
古城等人面前出现的是对第四真祖表现出异常爱情的公爵瓦特拉和与雪菜同属于狮子王机构的煌坂纱矢华。 他们向古城提出潜伏在绌神岛上的恐怖分子的捕获，但为了确认雪菜的实力，瓦特拉向雪菜提出了一对一的战斗。 此外，曾是幼驯染的浅葱的行动也发生了变化...？
抱着对雪菜的思念，纱矢华攻击了无法抑制自己魔力的古城。 虽然在雪菜的介入下没有造成严重后果，但两人在屋顶上受到了反省。 他们一起谈论雪菜，渐渐地打开了心结。 但就在此时，雪菜、浅葱和凪沙被一名自称为加尔多许的男子绑架了。 绑架的目的是为了利用浅葱的黑客能力。 古城来不及追踪，加尔多许的阴谋得逞，古代武器被激活！
恐怖分子「ガルドシュ」的阴谋使古代兵器「Naraku Veera」复活了。 古城和纱矢华虽然勉强逃脱了灾难，但却落入人造岛的深处。 浅葱急着控制和解析「Naraku Veera」。 为了阻止「Garudoshu」，雪菜展开了激战。 分离开来并被孤立无援的纱矢华决定委身于古城吸血鬼的力量。 纱矢华的血带来了一个新的眷兽的出现——!
黒死皇派造成的混乱终于平息。 古城在迎接光坂纱矢华作为新的朋友的同时，回归了日常生活，但他一直在烦恼是否该向浅葱透露自己是吸血鬼的身份。 就在这个时候，古城遇到了妹妹凪沙的朋友，被称为中等部圣女的叶瀬夏音。 同时，有一起谜样的事件发生了，一个飞行体在魔族特区上空激烈撞击。 破坏者被推测为人类，而非居住在绌神岛上的魔族...
纰神岛各地发生了不穏的冲突事件，古城和雪菜出动应对仮面凭来犯。 但当他们看到其中一个仮面凭的真实身份时，却是那个叫做叶瀬夏音的人。 为了查明真相，古城和雪菜追踪她的行踪，并在一个名为贝阿特丽斯的女子引导下，匆忙前往一个孤岛的研究机构。 然而，刚抵达岛屿，古城和他的伙伴却被贝阿特丽斯的阴谋所困住，被遗弃在无人岛上！ 现在古城该怎么办呢？ 与雪菜独处的他们会遇到什么状况呢？
受到交付的吸血王眷兽的力量无法控制，古城变成异形并继续失控。 在杰拉达的帮助下，他们暂时拖延了时间，但如果在限时内无法找到十二位「血之伴侣」，绌神岛将面临消灭的危机！ 为了应对这种情况，那月收集了与古城有缘的十位美少女。 为了帮助绌神岛和古城，夏音、纱矢华、霜叶等人接受了象征血之伴侣的戒指。 然而，只有浅葱拒绝了，表现得有些冷漠。
为了停止暴走的古城，准备实行浅葱所设计的作战的“血之伴侣”候选美少女们。 然后，随着贾达指定的时限到来，古城的封印终于被解除。 面对实体化并开始暴走的吸血王的十二只眷兽，雪菜等人各自拿起武器尝试分头击破。 她们在苦战之时，浅葱趁机表现出决心的表情，向古城前进，但是——?
