Akcja Kujira no Kora wa Sajou ni Utau rozgrywa się w świecie pokrytym bezkresem pustyni. Głównym bohaterem jest chłopiec imieniem Chakuro, który razem ze swoim ludem żyje na pokładzie ogromnego statku "Błotny Wieloryb" dryfującego po oceanie piasku. Ani Chakuro, ani jego przyjaciele nie znają innego świata poza pustynią. Pewnego dnia, kiedy jego grupa eksploruje opuszczoną wyspę, znajduje on ledwo żywą dziewczynę. Pierwszą osobę spoza ich statku jaką kiedykolwiek spotkali.
Spokojne życie Chakuro na Błotnym Wielorybie przerywa pojawienie się kolejnej wyspy. Śledztwo wykazuje, że mieszka na niej pewna dziewczyna.
Zbuntowany Ouni zabiera Chakuro i Lykos z powrotem na wyspę, z której pochodzi dziewczyna. Lykos wyjaśnia, że jest pozbawionym emocji żołnierzem.
Błotny Wieloryb zostaje zaatakowany przez bezlitosne i tajemnicze wojska „Imperium”. Ouni i garstka jego sprzymierzeńców odpierają atak przy użyciu magii.
Kiedy Suou zostaje nowym burmistrzem Błotnego Wieloryba, Rada Starszych ujawnia mu kilka tajemnic. Chakuro ma niepokojącą wizję, gdy spotyka Neri.
Rada wydaje rozkaz ataku na Nousa, który według Lykos stanowi serce Błotnego Wieloryba. Ouni walczy z Shuanem, a cała wyspa trzęsie się w posadach.
Mieszkańcy Błotnego Wieloryba zaczynają się szkolić w walce. To część planu obronnego Suou, który jednak nie wszystkim przypada do gustu.
Siły imperium atakują Błotnego Wieloryba podczas burzy piaskowej. Ouni i Lykos muszą stanąć na czele oddziału broniącego wyspy.
Lykos staje twarzą w twarz z siłami imperium, zaś Ouni usiłuje pomóc jej i Chakuro dostać się do Nousa. Shuan i Liontari kontynuują pojedynek.
Zdziesiątkowani obrońcy Błotnego Wieloryba wciąż zawzięcie walczą. Ouni i Nibi postanawiają po raz ostatni przeciwstawić się siłom imperium.
Ocaleni z Błotnego Wieloryba organizują pogrzeby przyjaciół i wrogów. Choć wydaje się, że znów nastał pokój, Lykos ostrzega, że jej brat się nie podda.
Orca staje przed sądem Eklezji, jednak nie ma zamiaru przyjąć ich werdyktu. Lykos staje twarzą w twarz z lordem Rochalízo.
Poznawszy prawdę, mieszkańcy Błotnego Wieloryba muszą podjąć decyzję. Tymczasem Orca realizuje w imperium swoje własne plany.