Le monde est divisé en deux factions : les humains et les monstres appelés Suivants. Bien qu'elle soit une Suivante, Tama aime les humains et s’efforce de les protéger du mal, même si cela implique de combattre sa propre espèce. Son frère Jinka, quant à lui, déteste les humains, même s'il en est un le plus souvent. Ils sont accompagnés d’un épéiste, Shinsuke, qui cherche à devenir fort. Lorsque le groupe découvre un complot visant à transformer des humains en monstres, ils se jurent de vaincre celui qui est derrière tout cela... Même s'ils doivent affronter une armée entière de guerriers.
An 1564. Shinsuke parcourt le Japon dans le but de devenir un guerrier plus fort. Au cours de son voyage, il fait la rencontre d'un duo se nommant les Réformateurs, des aventuriers qui traquent des entités surnaturelles appelées les Suivants.
Shinsuke, Tama et Jinka doivent affronter un Suivant puissant et monstrueux. Leur investigation montre qu'il s'agit d'un Suivant créé artificiellement grâce à une technique secrète lors d'une expérience terrifiante menée par les Conjurateurs.
En défendant Tama et Shinsuke lors d'un affrontement, Shakugan retrouve sa mémoire jusque-là enfouie, datant de sa forme de chimère. Pendant ce temps, Jinka cherche comment perdre son humanité définitivement, et se rappelle douloureusement l'époque où il était disciple de Kokugetsusai.
Lors de l'apparition d'un Suivant hostile près d'un village, Tama et Jinka accourent pour sauver les habitants de la menace. Mais Jinka se retrouve en grande difficulté quand débarque Zanzô Raidô, un chasseur de monstres agissant pour le compte des Conjurateurs.
Jinka va devoir affronter une autre chimère spirituelle du nom de Hino, qui n'est autre que la sœur de Zanzô. Alors que les amis de Jinka l'accompagnent, une présence menaçante fait son apparition, et les deux ennemis doivent maintenant s'enfuir avec tous les autres.
Zanzô décide de confier à Shinsuke la lourde tâche de venger sa sœur en lui confiant son propre sabre. Alors que le groupe part à la recherche de Jin'un le dragon et d'un moyen de le vaincre, ils font la rencontre d'un Conjurateur pas banal et tombent sur un village isolé au triste passé.
Jinka est plus que jamais déterminé à devenir un Suivant pour continuer d'accompagner sa sœur. Le maître de Dôren le Tigre confie à ce dernier la mission d'éliminer Jinka. Shinsuke, quant à lui, tente de maîtriser le sabre de Zanzô en vue de l'affrontement à venir.
Rongé par le deuil, Shinsuke est à la recherche de l'homme-sac, le Conjurateur qui a causé la disparition de Shakugan. Il est profondément troublé par le sabre qu'il porte et l'esprit qui l'habite. Au détour d'un village qui procède à des sacrifices humains pour protéger ses habitants, le groupe se sépare sur un désaccord.
À condition d'aider les trois amis à vaincre le dragon et Sen'ya, le garçon qui l'accompagne, à condition que Jinka, Tama et Shinsuke l'aident à localiser où se trouve Taizan. Lorsque leurs entraînements individuels débutent, la déesse se révèle être une source d'informations inépuisable sur les pouvoirs cachés de Jinka et comment les débloquer.
Une fois leur entraînement accompli, les trois voyageurs peuvent affronter le reste des Conjurateurs à l'abri du dragon, isolé dans la montagne par la déesse. À la place, Tama opte pour une stratégie risquée pour provoquer leur chance en allant au-devant du plus grand danger.
Au quartier général des Conjurateurs, on attend de pied ferme les voyageurs qui ont décidé de s'y attaquer. Ceux-ci sont encore en cours de préparation, surtout Jinka qui doit accepter la perte de son bras.
Jinka et Shinsuke livrent leurs combats respectifs contre des Gardiens plus puissants que jamais. Pendant ce temps, Yazen prépare sa riposte à l'aide de la femme-renard.
À l'aide de la puissance de la déesse de la forêt, Jinka vient régler ses comptes avec Yazen, et Tama avec sa propre mère. Mais un combat que Jinka ne soupçonnait pas l'attend : une bataille contre lui-même.
